Хлорарахниофитовые водоросли

Первый известный вид хлорарахниофит, Chlorarachnion reptans, был описан из культуры сифоновых зелёных водорослей, собранных на Канарских островах. Первоначально его отнесли к жёлто-зелёным водорослям в составе Stramenopila. В 1966 году Chlorarachnion reptans был переоткрыт в Мексике и выделен в чистой культуре. Отдел Chlorarachniophyta был выделен лишь в 1984 году на основании особенностей ультраструктуры и пигментного состава Chlorarachnion reptans[4][5]. Название класса дано по типовому роду Chlorarachnion (от др.-греч. χλωρός «зелёный» и ἀράχνη «паутина»)[2].

Клетки хлорарахниофит — жгутиконосцы или амебоиды с нитчатыми псевдоподиями. Размер клеток варьирует от 5 до 100 мкм. Bigellowiella longifila может образовывать плавучие слизистые колонии[6]. Клетки голые, одноядерные, но имеются трихоцисты. У жгутиковых стадий есть один жгутик, заворачивающийся по спирали вокруг клетки. Для Chlorarachnion характерно развитие ретикулоподий (филоподий), которые сливаются у соседних клеток с образованием сетчатого плазмодия (мероплазмодия, или сетчатого плазмодия)[7]. В составе мероплазмодия могут быть объединены до сотен клеток. У других хлорарахниофит мероплазмодий не развивается, только у Cryptochlora perforans могут сливаться филоподии двух или трёх клеток[2].

Кристы митохондрий трубчатые[8]. Секвенированная митохондриальная ДНК хлорарахниофит характеризуется некоторыми особенностями. Так, кодоны GUG и UUG могут выступать инициаторными, наряду с AUG. Имеются свидетельства переноса генов от митохондриального генома в ядерный геном хозяина в процессе расхождения видов. При этом сохранность порядка генов (синтения) довольно низка, что указывает на частые перестройки в митохондриальных геномах[9].

Строение хлоропласта хлорарахниофитовых водорослей

Хлоропласты хлорарахниофит содержат хлорофиллы a и b, природа каротиноидных пигментов неизвестна. Хлоропласты окружены четырьмя мембранами, из которых две — собственные мембраны хлоропласта, а две остальные относятся к хлоропастной эндоплазматической сети, причём вторая и третья мембраны могут сливаться на некотором протяжении. Считается, что вторая мембрана представляет собой плазмалемму эндосимбионта, а четвёртая мембрана происходит от пищеварительной вакуоли хозяина. Наружная мембрана хлоропласта не соединяется с наружной ядерной мембраной и не несёт рибосом. Ламеллы состоят из 1—3 тилакоидов, опоясывающей ламеллы нет. Пиреноиды имеются в пластидах всех хлорарахниофит, кроме Partenskyella glossopodia[10]. Каждый пиреноид чётко направлен к центру клетки, по этому признаку хлорарахниофит можно легко отличить от других хлорофилл-b-содержащих водорослей при разглядывании в световой микроскоп. Выдающийся конец пиреноида всегда имеет кэпирующую везикулу, в которой накапливается запасной продукт — β-1-3-глюкан (возможно, парамилон)[6][11].

Пластидные геномы хлорарахниофит, секвенированные к настоящему моменту, отличаются консервативностью размера, количества генов и порядка генов. По-видимому, пластидный геном эндосимбионта, проглоченного хлорарахниофитами, практически не изменялся в процессе расхождения видов[12].

Механизм доставки белков в пластиду у хлорарахниофит значительно отличается от других пластид, являющихся результатом вторичного эндосимбиоза. Как и у других водорослей с пластидами, представляющими собой результат вторичного эндосимбиоза, у хлорарахниофит пластидные про-белки имеют двухчастный N-концевой сигнал пластидной локализации, состоящий из специальных последовательностей SP и TPL. Это свидетельствует в пользу наличия у хлорарахниофит специальных транслоконов, обеспечивающих прохождение белков двух внутренних мембран, однако оказалось, что эти комплексы значительно отличаются от таковых у других водорослей с вторичным эндосимбиозом. Более того, показано, что механизм транспорта белка через вторую снаружи мембрану фундаментально отличается[13].

Особый интерес в строении клеток хлорарахниофитовых водорослей представляет нуклеоморфа — редуцированное ядро эндосимбионта, давшего начало хлоропласту. У хлорарахниофит эндосимбионтом стала зелёная водоросль (согласно составу ксантофиллов — из числа празинофициевых, по данным молекулярной филогенетики и экологии — ульвофициевых и требуксиофициевых). Нуклеоморфа находится в перипластидном пространстве (между второй и третьей мембранами), в котором также присутствуют цитоплазма эндосимбионта и эукариотические рибосомы. Она окружена двумя мембранами с порами, содержит ДНК и структуру, близкую к ядрышку, рибосомы эукариотического типа и 3 мелкие линейные АТ-обогащённые хромосомы. Длина хромосом нуклеоморфы варьирует от 90 до приблизительно 210 килобаз (кб), а общий размер генома нуклеоморфы варьирует от 330 кб у Lotharella amoebiformis до 610 кб у неидентифицированного штамма CCMP622[14]. Плотность генов в нуклеоморфе очень велика (иногда гены даже перекрываются), хотя они содержат некоторое количество очень коротких интронов. Ряды генов рРНК располагаются в субтеломерных участках. Белки, кодируемые нуклеоморфой, обслуживают её саму, лишь немногие функционируют в хлоропластах. У Bigelowiella natans гистоны Н3 и Н4 кодируются самой нуклеоморфой, а гены гистонов Н2A и Н2B перенесены в ядро хозяина. Линкерные гистоны (Н1) в нуклеоморфах полностью отсутствуют. Имеются некоторые отличия в пострансляционных модификациях гистонов (гистоновом коде) нуклеоморфы и ядра. Так, в нуклеоморфах хлорарахниофит никогда не встречаются метки гетерохроматина в виде метилирования H3K9 и H3K27, метилирование H3K36, соответствующее элонгации транскрипции, почти все известные у эукариот метки активации/репрессии транскрипции, а также почти полностью отсутствует фосфорилирование, связанное с динамикой хромосом при митозе[15].

Нуклеоморфа делится перед делением хлоропласта путём впячивания мембран её оболочки. Митотического веретена там обнаружено не было, поэтому механизм расхождения хромосом по дочерним нуклеоморфам не ясен[11]. Показано, что в образовании перетяжки у внутренней пары мембран частично участвуют белки FtsZD, однако механизм образования перетяжек в наружной части мембран неизвестен[16].

Кроме хлорарахниофит, нуклеоморфу с тремя хромосомами такой же организации имеют криптофитовые водоросли, однако у них она имеет другое происхождение и происходит от красной водоросли. Таким образом, наличие нуклеоморфы у представителей этих групп можно считать результатом конвергентной эволюции[17]. Итак, в клетках хлорарахниофит и криптофит имеются четыре генома: ядерный, пластидный, митохондриальный и геном нуклеоморфы. Показано, что и у хлорарахниофитовой водоросли Bigelowiella natans, и у криптофитовой водоросли Guillardia theta ядерный геном гаплоидный, геном нуклеоморфы диплоидный у B. natans и тетраплоидный у G. theta, а пластидный и митохондриальный геномы у обоих видов имеются во множестве копий в каждой соответствующей органелле[18].

Для хлорарахниофит характерно вегетативное размножение делением клетки надвое, бесполое при помощи зооспор и половое (изо- и анизогамия). В жизненном цикле могут встречаться амебоидные, коккоидные и монадные стадии. Все три стадии имеются только у Chlorarachnion reptans и Lotharella amoeboformis. Коккоидные стадии имеют многослойную клеточную стенку и нередко рассматриваются как цисты[17]. У Chlorarachnion reptans, имеющего мероплазмодий, в условиях нехватки питательных веществ звёздчатые вегетативные клетки втягивают ретикулоподии, округляются и одеваются плотной клеточной стенкой. Покоящиеся клетки существуют только за счёт фотосинтеза и не способны к гетеротрофии. При благоприятных условиях покоящиеся клетки снова превращаются в звёздчатые вегетативные клетки с ретикулоподиями. Образование зооспор происходит путём двукратного деления покоящейся клетки. В результате образуются одножгутиковые зооспоры, жгутик которых обвивается вокруг задней части плывущей клетки. Жгутик несёт тонкие боковые волоски и отходит от вторично непарной единственной кинетосомы. При половом размножении неподвижная женская гамета сливается с подвижной звёздчатой мужской гаметой. Образующаяся при оплодотворении зигота делится мейозом и прорастает звёздчатой вегетативной клеткой[19][20]. Для Lotharella globosa показано значительное морфологическое разнообразие (наличие или отсутствие тех или иных стадий в жизненном цикле) внутри вида между различными культивируемыми штаммами[21].

Поведение дочерних клеток, образующихся при вегетативном размножении, может различаться. Например, у Lotharella vacuolata деление претерпевает коккоидная клетка, одна из дочерних клеток принимает амебоидную форму и уплывает, а другая дочерняя клетка остаётся внутри материнской. У планктонной водоросли Bigellowiella longifila вегетативными стадиями могут быть жгутиконосная и амебоидная, причём амебоидная имеет только одну длинную филоподию. Когда амебоидная клетка делится, то одна из дочерних клеток наследует филоподию и уплывает, перекачивая содержимое клетки в дальний конец филоподии, а другая остаётся неподвижной и образует филоподию только спустя некоторое время[22].

Будучи единственной группой водорослей, которых никогда не находили в пресной воде[23], хлорарахниофитовые обитают в тёплых морях тропического и умеренного поясов по всему миру. Амебоидные и коккоидные формы обитают в прибрежных водах, а монадные формы представлены в океаническом пикопланктоне. Хлорарахниофиты были обнаружены в самых разнообразных морских местообитаниях: на песчаных пляжах, каменистых берегах, в приливно-отливной зоне, вблизи поверхности воды, на поверхности морских растений, на песчинках и вблизи дна[23]. Хлорарахниофиты — миксотрофы, они способны к фотосинтезу, но также могут питаться бактериями, жгутиконосцами и эукариотическими водорослями[24].

Первоначально клада была описана как отдел водорослей Chlorarachniophyta, состоящий из одного рода Chlorarachnion[4], в дальнейшем число родов увеличилось. Молекулярный анализ подтвердил монофилию таксона. Анализ генов рРНК, субъединиц тубулина и актина показал, что хлорарахниофиты наиболее близки к гетеротрофным амёбофлагеллятам — церкомонадам и эвглифидам, вместе с которыми (а также плазмодиофоровыми) образуют группу Cercozoa[25]. Впрочем, группу, наиболее близкую к клеткам-хозяевам хлорарахниофит, определить не удалось. Кавалир-Смит предполагал, что хлорарахниофиты и эвгленофиты происходят от единого фотосинтезирующего предка, однако дальнейшее изучение показало неверность этого предположения[26][27]. После утверждения церкозоев в ранге типа (до этого некоторые учёные повышали группе ранг до царства включительно[2]) ранг хлорарахниофитовых водорослей понизили до класса, синонимизировав названия отдела и класса. Так как таксоны церкозоев описаны в основном по правилам МКЗН, старшие таксоны клады были переименованы в соответствии с правилами этого кодекса[3][1].

Различия между родами класса заключаются в особенностях структуры пиреноида и расположении нуклеоморфы, однако точные взаимоотношения между отдельными родами неизвестны[25]. По состоянию на июнь 2016 года в класс хлорарахниофитовых водорослей включают 8 родов и 14 видов[21][28][29]:

• Класс Chlorarachnea [Chlorarachniophyceae Hibberd & Norris, 1984, orth. var.]
  • Отряд Chlorachniida [Chlorarachniales Ishida & Y.Hara, 1996, orth. var.]
    • Семейство Chlorarachniaceae
      • Amorphochlora A.Yabuki & S.Ota, 2011 (1 вид)
      • Bigelowiella Moestrup, 2001 (2 вида)
      • Chlorarachnion Geitler, 1930 (1 вид)
      • Cryptochlora E.Calderon-Saenz & R.Schnetter, 1987 (1 вид)
      • Gymnochlora K.Ishida & Y.Hara, 1996 (2 вида)
      • Lotharella K.Ishida & Y.Hara, 1996 (5 видов)
      • Norrisiella S.Ota, K.Ueda & K. Ishida, 2007 (1 вид)
      • Partenskyella S.Ota, D.Vaulot, F.L.Gall, A.Yabuki & K.Ishida, 2009 (1 вид)

• Белякова Г. А., Дьяков Ю. Т., Тарасов К. Л. . Ботаника: в 4 т. Т. 2. — М.: Издат. центр «Академия», 2006. — 320 с. — ISBN 978-5-7695-2750-1.
• Хаусман К., Хюльсман Н., Радек Р. . Протистология / Пер. с англ. С. А. Карпова. Под ред. С. А. Корсуна. — М.: Товарищество научных изданий КМК, 2010. — 495 с. — ISBN 978-5-87317-662-5.
• Lee R. E. . Phycology. 4th ed. — New York: Cambridge University Press, 2008. — 561 p. — ISBN 978-0-521-68277-0.
• Juliet Brodie, Jane Lewis. . Unravelling the algae: the past, present, and future of algal systematics. — London, UK: CRC Press, 2007. — 420 p. — ISBN 978-0-8493-7989-5.