Верхнее двухолмие

Нервной системе миног было посвящено много исследований, поскольку они имеют относительно простой мозг и считается, что его структура во многом отражает структуру мозга наших древнейших позвоночных предков. Начиная с 1970-х годов Стен Гриллинер вместе с коллегами в Королевском Институте Стокгольма использовал миног в качестве модели для понимания основ моторного контроля для позвоночных. Они начали со спинного мозга и продвигались далее к мозгу[7]. В серии своих исследований они обнаружили, что нейронные цепи в спинном мозге способны генерировать ритмические моторные паттерны, которые обеспечивают плавательные движения, и что эти цепи контролируются специфическими локомоторными зонами в стволе и среднем мозге, а эти области, в свою очередь, контролируются более высокими структурами мозга, включая базальные ганглии и тектум. В работе, посвящённой тектуму миног, опубликованной в 2007 году[8], они обнаружили, что его электрическая стимуляция может вызвать движения глаз, боковое сворачивающиеся движение либо плавательные движения, и что тип, амплитуда и направление этих движений явно зависит от того места в тектуме, которое было простимулировано. Эти наблюдения были проинтерпретированы как согласующиеся с общим представлением о тектуме как о генераторе направленных локомоций для миног, как и для других видов позвоночных.

Хотя летучие мыши вовсе не слепы, они гораздо больше зависят от своей звуковой эхолокации, чем от зрения, во время своих ночных полётов и охоты на добычу. Поэтому весь их мозг очень чётко специализирован для этого процесса и часть таких специализаций наблюдается и в верхнем двухолмии[9]. У них нервные проекции от сетчатки глаз приходят только в тонкий слой сразу у поверхности двухолмия, а проекции от аудиальных зон гораздо более развиты, как и выходы в моторные области отвечающие за ориентацию ушей, головы или всего тела летучей мыши. Эхо, приходящее с различных направлений, активирует нейроны в разных местах уровней двухолмия[10], а стимуляция нейронов двухолмия влияет на звуковые импульсы, испускаемые летучей мышью. То есть имеется чёткое указание, что верхнее двухолмие выполняет в данном случае функции того же рода для аудиально направляемого поведения летучих мышей, что и для визуально направляемого поведения у других видов. При этом для особого вида крупных летучих мышей, называемых летучими лисицами, которые более полагаются на своё развитое зрение для навигации, их визуальные рецепторные поля в верхнем двухолмии формируют точно такие же ретинотопические карты, очень сходные с полями находимыми у кошек и приматов.

При более подробном изучении становится видно, что уровни двухолмия не являются однородными слоями, но организованы в отдельные колонки расположенные сотовым образом[13][14]. Наиболее явно колоночная структура проявляется при маркировании холинергических проекций от претектальных ядер, чьи терминали образуют сходные по размерам кластеры, простирающиеся от верхних до нижних слоёв тектума[15]. Однако и другие нейрохимические маркеры, включая рецепторы калретинина (calretinin), парвальбумина (parvalbumin), GAP-43, NMDA, а также карты связей с различными структурами в стволе и промежуточном мозге, показывают сходную неоднородность[16]. Общее число колонок в тектуме оценивается приблизительно в 100 штук[13]. Функциональное значение такой колоночной организации тектума до сих пор до конца не ясно, однако в недавних исследованиях появились свидетельства, что указанные выше холинергические связи являются частью рекуррентной цепочки связей, которые динамически выявляют абсолютных «победителей» в активации колонок тектума. Более подробно этот механизм описан далее.

Хотя у всех исследованных видов позвоночных, включая млекопитающих и прочих, была обнаружена описанная модуляризация тектума, тем не менее имеется несколько систематических различий в деталях их строения[15]. Для видов с равномерной сетчаткой (в основном для видов с боковым расположением глаз, таких как зайцы или лоси) разбиение на модули распространялось на все верхнее двухолмие. Однако для видов с центральным расположением зрительной ямки подразделение на модули не соблюдалось полностью в ростральной области ВД, которая как раз связана с этой частью сетчатки. Эти области ВД содержат множество нейронов «фиксации взгляда», которые постоянно посылают импульсы, когда глаза животного остаются зафиксированными в одном положении.

Схематическая диаграмма топографических связей между оптическим тектумом и двумя претектальными ядрами.

Оптический тектум очень тесно связан с близкой к нему структурой, называемой претектальные ядра (nucleus isthmii для немлекопитающих), которая недавно привлекла к себе пристальное внимание, поскольку появились новые данные о значительном вкладе этой структуры в исполнение «выделяющих» функций тектума[17]. Для млекопитающих, где оптический тектум называется верхним двухолмием, данная структура также имеет другое название — парабигемиальные ядра (parabigeminal nucleus). Тем не менее, это одна и та же структура, только с разными названиями. Эти ядра, в свою очередь, разделяют на две подструктуры — с крупными клетками (pars magnocellularis, Imc) и с «мелкими» клетками (pars parvocellularis — Ipc). Первую подструктуру (Imc) также ещё называют полумесячным ядром (pars semilunaris), поскольку оно выглядит как полумесяц на поперечных срезах среднего мозга.

Как показано на прилагаемой диаграмме, соединения между тектумом и претектальными ядрами Imc и Ipc имеют чёткий топографически согласованный порядок. Нейроны из верхних слоёв тектума проецируются в соответствующие точки Imc и Ipc. При этом их проекции в Ipc чётко сфокусированы, а проекции в Imc гораздо более «размыты». Ipc в свою очередь посылает чётко сфокусированные холинергические (возбуждающие) проекции и в Imc и обратно в тектум, где они образуют терминали по всей колонке тектума, от верха до низа. Напротив, Imc посылает GABA-проекции (тормозные) в Ipc и тектум, которые распространяются гораздо более широко по площади, захватывая большую часть их «карты». Таким образом, описанная здесь цепь нейронных связей тектум-Ipc-Imc обеспечивает рекуррентную обратную связь для импульсной активности в тектуме, что даёт в результате чётко сфокусированное возбуждение в колонке нейронов тектума вместе с обширным подавлением удалённых тектальных нейронов.

Для приматов среди всех движений глаз можно выделить несколько типов: фиксация, при которой глаза направлены на неподвижный объект и движения глаз совершаются только для компенсации движений головы; плавное следование, при котором глаза постоянно следуют за движущимся предметом, саккады, при которых глаза очень быстро перепрыгивают с одного направления на другое; и наведение, когда глаза сдвигаются одновременно в противоположных направлениях осуществляя единое бинокулярное зрение объектов на определённом удалении. Верхнее двухолмие участвует во всех этих движениях, однако его роль в осуществлении саккадных движений изучена наиболее полно.

Каждая латеральная «половинка» верхнего двухолмия содержит в своих слоях двумерную карту, представляющую половину зрительного поля. При этом зрительная ямка сетчатки (fovea) — регион максимальной чувствительности глаза — представлена на ростральной части карты, а периферия зрения — на её каудальной части. Движения глаз вызываются активностью в глубоких слоях ВД. Во время фиксации взгляда нейроны в ростральной части ВД — зоне зрительной ямки — все время тонически активны. Во время плавного следования возбуждаются нейроны на небольшом расстоянии от ростральной части карты ВД, что приводит к небольшим движениям глаз. При саккадах возбуждаются нейроны в регионах представляющих точку, куда будет направлена саккада. И прямо перед её осуществлением активность этих нейронов быстро нарастает и уменьшается во всех остальных частях ВД. При этом, точка цели саккады представлена довольно широким «холмом» активности нейронов, который захватывает существенную часть карты двухолмия, а вершина этого холма как раз и обозначает целевую точку саккады.

Также ВД представляет на своих картах цель для поворота части или всего тела, но похоже, что при этом оно не задаёт, каким именно способом будет осуществлено это движение[19]. Последующая декомпозиция такого движения на поворот головы и на поворот глаз, а также конкретная траектория движения глаз во время саккады зависит от обработки сигналов от ВД в последующих моторных центрах, механизм которой сейчас не совсем понятен. Однако, независимо от того как инициируется или выполняется конкретное движение, ВД всегда кодирует его конечную цель в ретинотопических координатах. То есть паттерн активации ВД задаёт требуемый сдвиг от текущего направления глаз, независимо от их положения[20].

Существуют разные мнения насчёт того, участвует ли ВД непосредственно в управлении движениями глаз, либо же полностью оставляет это другим структурам, либо активно участвует только в исполнении саккад. В 1991 году Муньос (Munoz) с коллегами получили данные, что вышеописанный «холм» активности нейронов ВД постепенно продвигается во время исполнения саккады, постоянно отображая изменяющийся угол до её цели[21]. Однако сейчас доминирует точка зрения, что хотя «холм» и сдвигается немного во время саккады, однако это не происходит плавно и пропорционально, как предсказывала первоначальная гипотеза «движущегося холма»[22].

Исходящие от моторных слоёв ВД сигналы идут ко множеству ядер среднего и ствола мозга, где трансформируются из кодов «целевого отклонения», используемых в ВД, в коды частоты, используемые в моторных нейронах глаз. Дальнейшее движение глаз осуществляется шестью их мускулами, организованными в три ортогональные пары. Таким образом получается, что в самом конце движения глаз кодируются в обычных Декартовых координатах.

Хотя ВД получает очень мощные нейронные входы от сетчатки глаз, у приматов оно находится по большей части под контролем коры мозга, которая содержит в себе несколько областей связанных с заданием и коррекцией конкретных движений глаз[23]. Например, фронтальные глазные поля (frontal eye fields — FEF) — часть моторной коры, также участвует в генерации намеренных саккад глаз, а прилегающая к ним область, дополнительные глазные поля (additional eye fields — AEF) участвуют в организации групп саккадных движений в целостные последовательности. Теменные глазные поля (pariental eye fields — PEF), расположенные ещё ближе к затылку, участвуют в основном в рефлексивных саккадах, совершаемых в ответ на изменения в зрительном поле.

Визуальные сигналы приходят только в верхние слои ВД, тогда как его средние слои получают также аудиальные и соматосенсорные сигналы и подключены, в свою очередь, ко многим соматомоторным центрам и областям мозга. В настоящий момент полагают, что двухолмие в целом предназначено для ориентации головы и глаз на что-то, что было увидено или услышано.[4][24][25][26]

Как показали эксперименты со стимуляцией точек тектума летучих мышей, они могут вызывать не только целенаправленный поворот головы и глаз в заданном направлении, но и поворот ушей, а также, в некоторых случаях, целенаправленный эхолокационный импульс в этом направлении.

Для змей, которые могут воспринимать инфракрасное (тепловое) излучение, таких как питоны и гремучие змеи, указанные нейронные сигналы передаются в средние слои их тектума естественно не через оптический тракт, а через тройничный нерв. Вся остальная обработка сигналов полностью аналогична случаю визуальной информации включая инициацию поворота головы и атаки (броска) [27].